Film se nastavlja tamo gdje je završio prethodni, 'Zvjezdane staze II: Khanov bijes'. Nakon Spockova pogreba, posada se vraća kući. Kod kuće saznaju da će njihov brod Enterprise zbog starosti biti povučen iz uporabe. No uskoro kapetana James T. Kirka (William Shatner) posjeti Spockov otac...
Katie sanja o tome da postane umjetnička klizačica, što joj i polazi za rukom uz pomoć ljubaznog bivšeg olimpijskog prvaka. Nevolje nastaju kada se mali virtuoz na ledu preseli sa obitelji u veliki grad. U međuvremenu, na Sjevernom polu, Djed Božićnjak i njegovi patuljci proslavljaju...
Spockov polubrat Sybok otima svemirski brod Enterprise zajedno s posadom kako bi otišao u središte galaksije, gdje se navodno nalazi planet na kojem se nalazi - Bog.
Nakon godina ratovanja, Federacija i Klingonsko carstvo pripremaju se za mirovnu konferenciju, kada navodni napad Enterprise-a gotovo uništi jedan klingonski brod. Oba svijeta pripremaju se za mogući posljednji, pogubni susret.
Nakon što je pokušao živjeti normalnim životom, Logan kreće u osvetu za smrt svoje djevojke prolazeći kroz program mutanta Weapon X i postajući Wolverine.
Dva mutanta, Rogue i Wolverine, dolaze u privatnu akademiju za svoju vrstu čiji se rezidentni superherojski tim, X-Men, mora suprotstaviti terorističkoj organizaciji sa sličnim moćima.
Nakon međusobne borbe u prvom filmu, mutantski neprijatelji profesor Xavier i Magneto moraju se udružiti da nađu mutanta ubojicu koji je pokušao smaknuti predsjednika dok Mutantsku akademiju napadaju oružane snage.
Prošlo je nekoliko mjeseci otkako su mutanti zaustavili Williama Strykera, ali su to platili gubitkom Jean Gray, s čime se Scott nikako ne može pomiriti. Odlazi na mjesto na kojem ju je izgubio i ona se pojavi pred njim. Sukobi ljudi i mutanata, koji dosežu kritičnu točku, mogli bi uskoro...
