Šeprtlje s Policijske akademije putuju u Miami, gdje će zapovjednik njihove akademije Lassard primiti prestižnu životnu nagradu prije umirovljenja. Stvari krenu naopačke kada Lassard nesvjesno dođe u posjed ukradenog dragulja grupe kriminalaca.
Jim Halsey (C. Thomas Howell), mladi je student koji prevozi auto iz San Diega u Chicago. Kako bi bar malo razbio dosadu on u auto primi tajanstvenog autostopera (Rutger Hauer), koji ovo shvati kao poziv za smrtonosnu igru mačke i miša. Jim se uskoro nađe u bijegu pred policijom i okrutnim...
Nakon godina ratovanja, Federacija i Klingonsko carstvo pripremaju se za mirovnu konferenciju, kada navodni napad Enterprise-a gotovo uništi jedan klingonski brod. Oba svijeta pripremaju se za mogući posljednji, pogubni susret.
Film se nastavlja tamo gdje je završio prethodni, 'Zvjezdane staze II: Khanov bijes'. Nakon Spockova pogreba, posada se vraća kući. Kod kuće saznaju da će njihov brod Enterprise zbog starosti biti povučen iz uporabe. No uskoro kapetana James T. Kirka (William Shatner) posjeti Spockov otac...
